Im Stiftsbezirk befindet sich die Stiftskirche St. Gallus und Othmar, heute auch Kathedrale des Bistums St. Gallen. Sie gilt als Wahrzeichen der Stadt.
Die reformierte Kirche St. Laurenzen in der Innenstadt wurde 1851 neugotisch umgebaut, im Kern stammt dieses Bauwerk von 1413 bis 1422.
In der Irervorstadt befinden sich zwei weitere reformierte Kirchen, die Pfarrkirche St. Mangen mit romanischem Kern und die Kirche St. Katharina des ehemaligen Dominikanerinnenklosters.
In der nordöstlichen Vorstadt steht die Katholische Kirche St. Fiden, welche von Johann Ferdinand Beer 1777 im Barockstil errichtet wurde.
Am westlichen Ende des Bahnhofs steht die Kirche St. Leonhard. Früher evangelische Kirche der westlichen Vororte, dann Kulturzentrum; Ende 2007 durch einen Dachstockbrand schwer beschädigt.
Die reformierte Kirche in Heiligkreuz ist ein neubarocker Bau mit Jugendstileinflüssen, erbaut von den einheimischen Architekten Curjel und Moser.
Katholische Dreifaltigkeits-Kirche Heiligkreuz, erbaut 1950 in der Typologie der frühchristlichen Basilika, Architekten: Johannes Scheier, Willi Schregenberger, Oskar Müller.
Reformierte Kirche Linsebühl, ein imposanter Neurenaissancebau aus dem Jahr 1897.
Katholische Kirche St.Otmar, erbaut 1908 im Stil der Neugotik, Architekt: August Hardegger
Katholische Kirche St. Martin im Stadtteil Bruggen; die 1936 erbaute Betonkirche war für die damalige Zeit hochmodern.
Reformierte Kirche Bruggen, erbaut 1903 im Jugendstil, Architekten: Curjel und Moser, Karlsruhe/St. Gallen
Die römisch-katholische Kirche Winkeln, erbaut um 1959 von den einheimischen Architekten Ernest Brantschen und Alphons Weisser.
